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這樣，一九二四年九月，周佛海提出脫離中國共產黨。當時中國共產黨廣州區執委的負責人周恩來親自勸說周佛海，亦無效果。周佛海寫下一信，聲言脫離中國共產黨。這樣，中共中央同意了他的脫黨要求。

周佛海脫離中國共產黨之後，迅速轉向反共。他追隨戴季陶，從一九二五年下半年開始，發表一系列反共文章，公開表明他與中國共產黨決裂。

藉助於戴季陶的力薦，周佛海得到蔣介石的垂青，於是在宦途上青雲直上。一九二七年，他擔任國民黨中央陸軍軍官學校政治總教官、總司令部政治部主任。一九三一年，當選為國民黨第四屆中央執行委員會委員。此後歷任國民黨中央民眾訓練部部長、國民黨中央宣傳部代理部長、蔣介石侍從室第二處副主任。

在汪精衛出任行政院長後，周佛海又日漸與汪精衛接近。

一九三八年十二月，周佛海隨同汪精衛一起叛離重慶。翌年五月，他隨汪精衛、梅思平前往日本同平沼內閣會談。回來後，他出任汪偽國民黨中央執行委員會常務委員。一九四○年三月，當汪偽國民政府成立後，周佛海歷任財政部長兼警政部長、中央稅警總團總團長、清鄉委員會副委員長、新國民運動促進委員會副委員長。在汪精衛死後，周佛海任行政院副院長兼上海特別市市長。

一九四○年，周佛海在向上海中央稅警學校的青年們演說時，曾&ldo;現身說法&rdo;，談及自己怎樣加入中國共產黨、怎樣成為中共&ldo;一大&rdo;代表以及如今的&ldo;追悔&rdo;之情。他說：

&ldo;我因為和毛澤東同鄉，所以二人同住在一個私立女學校的樓上。一連開了六天會，最後一天，為法國巡捕所包圍，幾乎全部都被捉去。第二天，我們便都到嘉興，僱了一隻船，開到南湖中間，開最後一次會。結果推舉陳獨秀為委員長，我為副委員長。張國燾為組織部長，李達為宣傳部長。在陳獨秀沒有回上海之前，我便代理委員長。中國共產黨，便這樣的在一隻小船中，正式成立了。現在回顧起來，真和做夢一樣。當時萬萬想不到我們幾個年青的學生，會鬧出這樣的大亂。二十年來，流了多少血，死了多少人，燒了多少鄉村，破壞多少城市，損傷國家多少元氣，都是我們幾個青年學生，種下的禍根。我現在想起來，真對不住國家，對不住人民。國家弄到現在這樣危險惡劣的情形，我們不能單責軍閥和官僚，當時在嘉興南湖的小船中的幾個青年，也要負很大的責任的。……&rdo;《周佛海先生言論集》，上海中央稅警學校一九四一年六月版。

周佛海這番&ldo;自責&rdo;之言，充分表現了他在政治舞臺上的高超&ldo;演技&rdo;：從中國共產黨發起人轉為反共猛士。

周佛海此人，精於政治投機。一九四四年，眼看著日本大勢已去，汪偽政權危在旦夕，他暗中又與蔣介石眉來眼去，表示願為重慶方面&ldo;效勞&rdo;。

正因為這樣，一九四五年八月十六日，在南京汪偽國民政府宣佈解散的當天晚上，周佛海掛出了&ldo;國民黨軍事委員會京滬行動總隊南京指揮部&rdo;的牌子，聲言效忠蔣介石，氣得他的&ldo;老朋友&rdo;陳公博罵他&ldo;賣友求榮&rdo;!

八月二十日，周佛海被蔣介石任命為國民黨軍事委員會上海行動總隊司令。周佛海興高采烈，一下子從大漢奸搖身一變，變成國民黨大員。

不過，周佛海自以為得計，高興得太早。他畢竟早已是臭名昭著的大漢奸，怎能如此遮掩而過?才當了一個月的&ldo;總隊司令&rdo;，在強烈的輿論譴責下，不得不由戴笠出面，把他暫且軟禁於重慶。後又移交南京監獄。